磷素是植物生长、发育以及产量形成所必需的大量元素，也是重要的信号分子。土壤中磷素的低有效性及易固定性导致全球约70%耕地的有效磷含量不能满足作物的正常生长发育需求【1】。在农业生产实践中，往往通过大量施用磷肥来保证作物磷素需求从而保障粮食产量，这也使得我国大量耕地出现总磷含量高，但植物可吸收利用的磷低的现象。因此，提高作物的磷素吸收利用效率一直是世界科学家研究的焦点。

水稻的磷信号网络主要受到磷素信号核心调控因子PHR2（PHOSPATE STARVATION RESPONSE）和其负调控因子SPX4蛋白的调控。PHRs是一类含MYB-CC结构域的转录因子，是磷素的正调控因子。SPX4是一个只含SPX结构域的磷素负调控因子，是植物体内的磷素感受器。SPX4和PHR2的转录水平不受外界磷素供应的影响。当外界磷素供应充足时，SPX4蛋白能够与PHR2结合，抑制PHR2进入细胞核，阻碍PHR2与下游基因启动子的结合，从而抑制缺磷信号的启动。而在磷素供应不足时，SPX4蛋白稳定性下降，从而解除对PHR2的抑制效应，激活下游磷酸转运体等基因的表达【2】。然而，SPX4蛋白缺磷时稳定性下降及其对磷素信号调控网络影响的分子机制至今仍不清楚。

2019年4月17日，Molecular Plant 在线发表了中国农业科学院农业资源与农业区划研究所易可可课题组题为Two RING-finger ubiquitin E3 ligases regulate the degradation of SPX4, the internal phosphate sensor, for phosphate homeostasis and signaling in rice 的研究论文，报道了水稻SPX4磷素依赖型的降解机制及其信号调控机制【4】。

易可可团队一直致力于水稻磷素养分高效利用的分子生理机制研究。在这项最新的研究中，该团队的阮文渊博士等对水稻SPX4的磷素依赖型的降解机制及其信号调控机制进行了解析。该研究鉴定了两个含RING-finger和ZINC-finger保守结构域的泛素E3连接酶SDEL1（SPX4 degradation E3 ligase）和SDEL2，这两个E3连接酶通过结合SPX结构域的α5-α6螺旋来介导SPX4赖氨酸K213和K299的泛素化修饰过程。

SPX4的稳定性同时受到SDELs、PHR2和多聚磷酸肌醇（IPs）的调控。当外界磷素供应充足时，由于细胞内IPs含量高，其介导SPX4与PHR2形成稳定复合体SPX4-IPs-PHR2【3】，导致SDELs不能有效识别SPX4，从而阻碍了SPX4的泛素化修饰，SPX4得以稳定存在。与此同时，SPX4-IPs-PHR2复合体的形成抑制了PHR2对下游磷饥饿诱导基因的激活，使磷饥饿应答程序处于静息状态。当磷素匮乏时，SPX4-IPs-PHRs复合体逐步解聚，使得SDELs能有效识别游离的SPX4蛋白。同时缺磷诱导SDELs蛋白积累，加速SDELs对SPX4进行泛素化修饰，促进其降解。从SPX4-IPs-PHR2复合体释放出来的PHR2能有效结合下游调控基因的启动子，从而启动磷素匮乏应答程序以应对低磷胁迫。该研究深入解析了磷素感受器SPX4蛋白的稳定性调控机制及其调控作物响应低磷胁迫的应答程序，为分子设计磷高效的智能作物提供了新的靶位点和理论依据。

SDELs-SPX4-PHRs调控水稻应答外界磷素变化的示意图

该论文的第一作者为中国农业科学院农业资源与农业区划研究所阮文渊副研究员，通讯作者为易可可研究员。山东师范大学的孙海基副教授和宁波农科院的严成其研究员也参与了部分研究工作。

值得一提的是，该研究是易可可团队继在Plant Cell 和Nature Plants 发表磷元素相关工作后的又一重要工作。2018年，易可可团队在The Plant Cell 在线发表了题为 An SPX-RLI1 Module Regulates Leaf Inclination in Response to Phosphate Availability in Rice 的研究论文，揭示了水稻响应外界磷素状况调节叶片直立性的细胞学及分子生理学机制，为通过分子设计培育磷养分高效且耐密植的水稻种质提供了理论依据。2019年1月，易可可团队在 Nature Plants 在线发表了题为 Identification of vacuolar phosphate efflux transporters in land plants 的研究论文，鉴定了陆生植物液泡无机磷输出的转运体，解析了该类转运体的进化机制，并揭示了植物液泡中无机磷输出的机制。该研究深化了我们对植物体内磷素平衡机制的认识，同时，在培育磷素高效利用的新品种上有潜在应用价值。

参考文献：

【1】Hinsinger P. (2001). Bioavailability of soil inorganic P in the rhizosphere as affected by root-induced chemical changes: a review. Plant Soil. 237:173–81

【2】Lv Q., Zhong Y., Wang Y., Wang Z., Zhang L., Shi J., Wu Z., Liu Y., Mao C., Yi K., Wu P. (2014). SPX4 Negatively Regulates Phosphate Signaling and Homeostasis through Its Interaction with PHR2 in Rice. Plant Cell 26, 1586–1597.

【3】Ruan W., Guo M., Wang X., Guo Z., Xu Z., Xu L., Zhao H., Sun H., Yan C., Yi K. (2019). Two RING-finger ubiquitin E3 ligases regulate the degradation of SPX4, the internal phosphate sensor, for phosphate homeostasis and signaling in rice. Molecular Plant. 10.1016/j.molp.2019.04.003

【4】Wild R., Gerasimaite R., Jung JY., Truffault V., Pavlovic I., Schmidt A., Saiardi A., Jessen HJ., Poirier Y., Hothorn M., Mayer A. (2016). Control of eukaryotic phosphate homeostasis by inositol polyphosphate sensor domains. Science 352, 986-990.

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1674205219301327