责编 | 酶美
超有机体（Superorganism）在社会性昆虫的出现是生命演化过程的一个重大转折点 。在大多数蚂蚁物种中，蚁后所产的雌性后代可以发育为生殖蚁（gyne，或 future queen） 或者工蚁（worker）。尽管她们由一母所生，然而存在巨大的形态差异和明显的社会分工：前者有翅可育且寿长，负责繁衍后代，后者无翅不育而寿短，专职觅食、育幼与防御等工作 （图一）。蚁后和工蚁的社会分工的发育过程常常被与多细胞有机体的细胞分化过程进行类比：生殖细胞与体细胞皆源自同一受精卵，然在细胞分化后却形态各异并各司其职。早在一百年前 （1911），William Morton Wheeler 便将蚂蚁的社会分工同多细胞有机体的细胞分化进行类比，而早期研究人员更以社会性昆虫的等级分化为模型去理解细胞分化的过程 【1，2】。为此，研究社会性昆虫的发育与演化或能揭示与多细胞有机体演化共通的规律与普适性原理。
图 一：切叶蚁的未婚蚁后（左），迷你蚁（左上）与工蚁（右）。三者皆一母所生，然形态各异各司其职。图自David Nash。
未交配的蚁后虽有生殖潜能，然非每个个体都能繁殖后代。一些蚂蚁物种，如法老蚁 (Monomorium pharaonis)，倘若其新生蚁后羽化后不交配，一段时间后她们就会失去生殖能力并承担起部分工蚁的工作 （如觅食与育幼），从而使得巢穴内的蚁力资源得以最大化利用；而交配后的蚁后则会减少活动专职生育，其生理、行为均与交配前截然不同。为此，正如多细胞有机体的繁殖需要生殖细胞的结合一般，超级有机体的繁殖需要蚁后完成交配从而完成“生殖角色转变” （reproductive role transition）这一“必要条件”。一旦转变成功，该个体无论行为和生理均与之前截然不同。然而，参与这一转变的神经通路与基因调控原理却未为人知。
近日，Science Advances上发表了哥本哈根大学张国捷教授团队的相关研究成果:The gene expression network regulating queen brain remodeling after insemination and its parallel use in ants with reproductive workers。团队以法老蚁（Pharaoh ant）为模式生物去研究蚁后角色转变过程中的神经激素与基因网络调控机制。团队分析了新生蚁后转变为类工蚁个体和专职蚁后过程中的行为、大脑结构、以及基因表达调控的差异。
研究发现，与未交配的同龄蚁后相比，交配后的蚁后大脑多个部位停止增长（图二），或因专职蚁后需将更多资源分配至繁殖需求。通过时间序列转录组 （time series transcriptomes）与共表达网络 （co-expression network）手段，团队展示了大脑基因表达网络在两种发育途径过程中的动态变化 （图二），并找到了在蚁后角色转变中或起推动作用的关键基因。
图 二：交配后，蚁后大脑各部分的绝对脑容量（上）与基因调控网络（下）产生了巨大变化
已知的蚂蚁超过12,000种，它们演化出各异的社会 （家族）结构。尽管蚁后与工蚁的繁殖分工在蚂蚁的祖先状态便已存在，有1%的蚂蚁物种演化出了具有生殖能力的工蚁 （gamergate），并在蚁后去世后 （有的物种甚至完全没有蚁后）靠生殖工蚁繁衍。生殖工蚁破蛹时与巢穴内普通工蚁并无差别，但相互之间能通过争斗获得生殖权力。更有甚者，部分蚂蚁物种丢失了蚁后等级，并演化出了完全依赖工蚁的孤雌生殖。比如毕氏粗角猛蚁 （Ooceraea biroi, 亦称clonal raider ant）的工蚁有着集体性的生殖-觅食行为周期：所有工蚁受蚁巢内幼虫数目的刺激集体进入生殖周期，开始无性孤雌生殖产生后代 （“克隆”）；之后又转化为非生殖工蚁集体觅食照顾幼虫，如此反复。因此在社会昆虫的演化过程中，这些物种的工蚁又重新获得生殖能力。有趣的是，与蚁后类似，生殖工蚁的转变过程也伴随着巨大的生理与行为变化 （图三），提示了两者之间或有共通之处。研究团队因此进一步比较蚁后与生殖工蚁的基因调控网络的异同。
通过种内与跨物种比较转录组分析，团队发现蚁后与生殖工蚁采用了相同的基因模块 （gene module）去调控生殖角色转变过程中的行为与生理变化 。团队更通过in-situ HCR 技术对角色转变的两个关键基因，neuroparsin A 与 corazonin，进行了大脑空间表达定位 （图四），首次揭示了在多物种中生殖角色转变或起关键作用的神经分泌细胞 （MNSC与LNSC）。
图 四：In situ HCR 对多物种保守的两关键基因的mRNA进行大脑空间表达定位
诺贝奖得主Franois Jacob于Evolution and Tinkering【3】中强调：自然选择并不似工程师一般把握全局并进行精巧的设计；其更像一个修补匠，在现成产品的基础上进行修补，因地制宜的利用已有材料。过去几十年里，随着分子生物学与基因组学的发展，演化发育生物学家发现多个保守基因在生物演化的过程中多次参与并起着重要作用 【4】。例如眼睛在脊椎动物与无脊椎动物为独立起源 （趋同演化），然其却受到同源基因的调控。与此类似，生殖工蚁在多个蚂蚁物种中趋同演化而来，且与蚁后的生殖角色转变不同 （前者发生在实施“体细胞”功能的工蚁，后者发生实施“生殖细胞”功能的蚁后）。然而，蚁后中的生殖角色转变相关基因模块却同样参与了生殖工蚁角色转变的调控。这显示了生殖工蚁的潜能 （神经通路、基因模块）或在蚂蚁共同祖先便已存在，而这些基因模块在演化的过程中重新被用于生殖工蚁的形成。有趣的是，蜜蜂亦为超有机体，同蚂蚁一样也趋同演化出现个体生殖分工。团队在2018年发现蜜蜂与蚂蚁的等级分化虽有同源基因参与，然这些基因却以不同方式参与了等级分化过程 【5】，提示基因模块在趋同演化的参与度或受到物种生活史与演化历史影响。该研究显示，在演化的进程中，与其重头找到新的解决方案，自然选择可以通过对已有的“工具”进行修饰与利用去解决问题，且该原理或普适于多细胞有机体与超有机体的演化过程。
* 文章共同第一作者丘必涛，现职于哥本哈根大学生态与演化系。该研究团队正在招聘具有比较基因组学相关背景的PhD及Postdoc，有意者欢迎联系http://zhanggjlab.org/。
https://advances.sciencemag.org/content/6/38/eaaz5772
制版人：琪酱
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1. Wheeler, W. M. The ant‐colony as an organism.J Morphol22, 307--325 (1911).
2. Lüscher, M. The Termite and the Cell.Sci Am188, 74–78 (1953).
3. Jacob, F. Evolution and tinkering.Science196, 1161–1166 (1977).
4. Müller, G. B. Evo–devo: extending the evolutionary synthesis.Nat Rev Genet8, 943–949 (2007).
5. Qiu, B. et al. Towards reconstructing the ancestral brain gene-network regulating caste differentiation in ants.Nat Ecol Evol2, 1782–1791 (2018).
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