直肠癌手术发展史：波澜壮阔一百年|手术|根治性|直肠|直肠癌|结肠

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结直肠外科必读经典！

本文原文为：Lange MM, Rutten HJ, van de Velde CJ. One hundred years of curative surgery for rectal cancer: 1908-2008. Eur J Surg Oncol. 2009 May;35(5):456-63.

由“聚焦DCR”团队李来元（甘肃省人民医院肛肠外科）、孙伟鹏（郑州大学第一附属医院肛肠外科）翻译，由孙凌宇（哈尔滨医科大学附属第四医院肿瘤外科）审校。

摘要

1908年，Miles在《柳叶刀》上发表文章介绍了现代直肠癌手术的基础。他将解剖学知识和生物学行为结合起来，通过更好的麻醉技术对手术方案进行了改进，为癌症治疗奠定了基础。

Miles的贡献包括引入了癌细胞的淋巴扩散的概念，并随后进行了根治性手术切除，整块切除了所有的原发性淋巴结。Miles的直肠癌手术理念在整个20世纪一直是外科医生的主导思想，几十年来，他所倡导的腹会阴联合切除一直是直肠癌手术的金标准。

然而，他提出的直肠癌向下扩散的概念后来被证明是错误的，这开启了从根治性腹会阴联合切除到保括约肌手术的历史性转变。自从引入全直肠系膜切除术以来，腹会阴联合切除术只在少数患者中进行。手术技术的进一步改进包括自主神经保护，改善功能预后。

纵观历史，我们可以得出这样的结论：在过去的100年里，直肠癌的治疗取得了巨大的进步，这主要是因为人们对直肠癌的病理学和自然史有了更多的了解，这是由Miles提出的。

前言

1908年，Miles在《柳叶刀》上发表文章，奠定了现代直肠癌手术的基石。他将解剖学和生物学结合起来，通过更好的麻醉技术对手术方案进行了改进，为癌症治疗奠定了基础。19世纪的解剖学家为在解剖学定义的平面内进行外科切除提供了基础（图1)。Waldeyer’s 的解剖图集（Das Becken, 1899）仍然是一本重要的参考书。

图1：直肠解剖

当时，麻醉学有了很大的提高，采用了脊髓和气体联合麻醉，使开腹手术可以在肌肉松弛下得以进行。Joseph Lister将外科消毒发展到一个新的水平，即在不增加腹腔感染风险的情况下安全进行开腹手术。Miles的贡献包括引入了癌细胞的淋巴扩散的概念，并随后进行了根治性手术切除，整块切除了所有的淋巴结。

Miles的直肠癌腹会阴联合切除术在世界范围内的推广，意味着承认癌症手术应以解剖学和生物学原理为基础。只要稍作调整，这些原则在100年后的今天仍然适用。在本综述中，我们将讨论Miles在过去一个世纪对直肠癌治疗发展的影响以及对该病自然史的不断发展的理解（图2）。

图2：直肠癌手术100年历程重大事件

会阴和骶骨切除

直肠切除术直到19世纪初才开始实施。当时，结肠造口是唯一用于缓解梗阻性直肠癌的手术。在19世纪早期，法国外科医生已经开始尝试一种更大胆的方法，他们的目标是通过会阴入路和结肠造口术直接切除病变。

第一次会阴部切除术可能是Jean Faget在1739年意外完成的，这次手术是针对穿孔性直肠癌引起的双侧坐骨结直肠脓肿而进行的手术。1826年，Jacques Lisfranc对一例不复杂的直肠癌首次进行了会阴切除术，只切除了远端直肠的几厘米。1874年，瑞士外科医生Theodor Kocher引入了经骶尾部切除术，并由Paul Kraske进一步扩大了手术范围，以便于手术暴露。

会阴入路和骶骨入路的主要问题仍然是手术野的暴露有限，这使得从根本上切除肿瘤几乎是不可能的。另一个问题是骶骨肛门的重建，这对病人来说很难处理。少数情况下，对于直肠远端小肿瘤仍然进行骶骨切除，通过所谓的York-Mason骶旁入路，分离并随后恢复括约肌复合体。然而，这项技术已被经肛门内镜手术所取代。

腹部切除（Hartmann手术）

会阴切除术后死亡率主要由腹膜炎引起。因此，腹膜破裂被认为是主要的手术并发症，在直肠手术中应避免。19世纪初，有两项重要的发展使开腹手术成为可能。首先，脊髓和气体联合麻醉的发展促进了开腹手术的实施，使复杂的小骨盆解剖对外科医生来说变得容易。其次，Joseph Lister展示了如何应用无菌手术原则，他和Goodyear一起发明了无菌手术手套。

1879年，Carl Gussenbauer首次经腹部切除近端肿瘤并闭合远端直肠。法国外科医生Henri Hartmann（Hoˆtel Dieu, Paris）大力推广用这种方法治疗高位直肠癌，该术式使肛门和盆底留在原位，而且围手术期失血非常有限。所谓的Hartmann手术仍然适用于急诊或姑息性手术，也适用于罕见的根治性切除术，但最重要的是，它是急性穿孔性憩室炎的一种标准做法，然而Hartmann本人从来没有这样做。

腹会阴联合切除术（APR）

Miles在伦敦St. Bartholomew医院接受医学教育，并于1891年获得行医执照（图3）。他是Harrison Cripps的学生，Harrison Cripps因其在1884年出版的直肠病理学著作而闻名。Cripps因其专著于直肠癌于1874年被皇家外科医学院授予杰克逊奖。尽管英国对会阴切除术持谨慎态度，但由于大陆外科医师的发病率和死亡率极高，Cripps在英国还是通过会阴入路进行了直肠癌手术。

图3 ：Miles

到19世纪末，由于光学显微镜已经有100多年的历史，人们普遍接受了疾病的细胞基础。癌病因了解较少，立宪派认为转移是癌症的多发性、新发性发展的结果。Cripps本人并不赞成这种学说，他将转移描述为原发性肿瘤通过血管或淋巴管的传播。Miles进一步发展了这种解释。

从1899年到1906年，Miles进行了57例会阴切除手术。其中54例（95%）有早期复发。Miles对其进行了尸检，发现在盆腔腹膜、肠系膜和位于左侧髂总动脉分叉处的淋巴结均有复发。随后，他认为肿瘤扩散发生在各个方向（尤其是在淋巴管中）（“圆柱概念”），并且涉及淋巴结是导致局部复发性疾病发展的原因。因此，Miles通过腹部和会阴联合入路进行直肠癌联合淋巴结的整块切除术：APR诞生了。

早在1884年，Vincent Czerny就已采用腹部和会阴联合手术切除直肠。由于骶骨近端肿瘤切除术中的并发症，他不得不采用这种联合手术。然而，病人没有在手术中存活下来。会阴入路联合开腹手术可以切除近端淋巴结和高位肿瘤。腹部更大的空间允许Miles将骨盆筋膜和空间的解剖学知识应用到实践中，并进行“解剖学上的正确切除”（图4）。

Miles的革命性原则包括：（1）腹部肛门的必要性，这比骶部肛门要容易得多；（2）切除直肠和乙状结肠，因为其血液供应包含在向上扩展的区域；（3）中段直肠切除，（4）切除髂总动脉分叉处的淋巴结，（5）切除肛提肌会阴部，以便有效地切除淋巴结向外侧和向下的扩散区。1908年，Miles介绍了他的技术，第一次将R2转化为一个治愈的R0切除。

图4 ：Miles 手术切除标本

1923年，Miles报告复发率为29.5%。第一批患者的死亡率主要是失血和感染性并发症（没有输血和使用抗生素）造成的，死亡率为31％。由于麻醉，患者护理，患者选择，可操作性和其他临床方式的全面改善，在第二次世界大战之前，这一比例降低到10％。由于其致残性，这种手术总是与泌尿生殖道功能障碍有关。

最初，除了Miles以外，其他几位外科医生分两个阶段进行手术，以限制失血量，他们首先进行结肠造口术，然后通过剖腹手术游离直肠。几周后，直肠将通过会阴入路切除。其他外科医生，如Que‘nu和Lloyd-Davis，更喜欢同期进行APR，最好是有腹部手术团队和会阴手术团队同时进行手术，以加快手术速度。

直到第二次世界大战，Lockhart-Mummery的技术在美国更受流行。 Lockhart-Mummery最初行乙状结肠造口，几周后通过会阴入路切除直肠。英国病理学家Cuthbert Dukes （Dukes结肠直肠肿瘤分类）将这种手术与Miles的手术进行了比较得出结论：该术式切除的淋巴结要少得多。他主张结扎左结肠动脉下方的血管，Miles术中位于肠系膜下动脉起源处的淋巴结原位保留。 Moynihan建议在肠系膜下动脉起源处高位结扎，以切除肠系膜下动脉根部淋巴结。这一争议到目前尚未解决。

保肛手术

Miles的APR获得了广泛的认可，并成为直肠癌治疗的金标准，无论肿瘤的高度如何。主要的缺点是必须进行永久性结肠造口术。

1910年，美国外科医生Donald Balfour描述了一种通过腹部入路并进行I期端端吻合的前切除技术。这实际上是Hochenegg（1888年）之后“Durchzug”手术（拖出术）的延续，在该手术中，68例肛门直肠残端外翻，剥离粘膜并恢复到其自然位置。然后将远端结肠拉过裸露的肛门直肠并缝合到肛门边缘。尽管保持了肠道的连续性，但由于吻合口漏所造成的高死亡率，这项技术从未被广泛接受。此外，William Mayo表示，这一手术方式不够彻底。然而，Dukes认为Miles高估了直肠癌向下和外侧的扩散，这并不常见，除非癌症进展并且沿上血管的淋巴管被转移阻断。

Claude Dixon于1948年确立了保留括约肌手术的安全性，他报告了400名患者的结果，死亡率为2.6%，五年生存率为64%。前切除术是公认的治疗直肠中或上三分之一肿瘤的方法，尽管这种方法不适用于下三分之一（远端5厘米）的肿瘤。一般认为，适当的切除需要距肿瘤下缘5厘米远的正常组织的切缘。然而，与Miles关于扩散的所有三个维度的观点相反，解剖病理学研究表明，大多数淋巴结与原发性直肠肿瘤的水平平行或接近。随后的分析表明，2cm的远端边缘并不影响生存或局部控制，Miles高估了肿瘤远端扩散的发生率。

这一观察结果为促进括约肌保存外科技术进一步发展提供了理论依据，即使是未直接侵入肛门括约肌的直肠远端肿瘤也是如此。对什么是足够远端边缘理解的加深，在1970年后期开始了从激进的APR到使用括约肌保存技术的历史转变。

当时，随着人们对机械性肠道准备和抗生素重要性的认识，环形吻合器的使用进入了一个阶段，环形吻合器最初由俄罗斯人构思，后来由美国的Steichen和Ravitch引入。环形吻合器促进了低位直肠吻合技术的可能性，并减少了吻合口漏的风险。此外，一些先驱为推进括约肌保存术的发展作出了贡献。在1972年，Alan Parks描述了对拖出技术的一个重要改进：通过扩张的肛管进行结肠肛管吻合。

1986年，Lazor thes等人以及Parc等人提出建立结肠储袋并行结肠肛管吻合，以弥补新直肠容积的减少。相较于直接结肠肛管吻合，J型储袋的好处包括减少大便频率、急迫性和夜间排便。在接受直肠癌术前放疗后，受照区域内吻合发生吻合口漏的风险仍然是一个非常令人关注的问题（10-25%）。在这方面，目前多数情况下会建造一个暂时的无功能性回肠造口。

全直肠系膜切除术（TME）

1986年，Phil Quirke重新引起人们对直肠癌的侧方扩散的兴趣。Phil Quirke指出，环周切缘受累对随后发生肿瘤局部复发和不良生存预后具有很高的阳性预测价值。传统的切除技术包括钝性解剖，这种技术未能清除骨盆直肠系膜病变，导致阳性切缘的风险增加。

随后，Heald利用胚胎学定义的手术平面开发了一种切除技术。他认识到，中线后肠（直肠）和它的直肠系膜在胚胎学是作为一个整体共同衍生的。在1982年，他引入了“全直肠系膜切除术”（TME）技术，该技术包括在直视下，通过在直肠与周围组织之间的血管平面上的锐性解剖，将肿瘤和直肠系膜组织整体切除到肛提肌的水平。

Hida支持这样的说法，即肿瘤扩散的主要范围包含在直肠系膜内。他的工作证实了直肠癌是一种肛提肌上筋膜间隔的疾病，Miles的圆柱形概念是错误的。全直肠系膜切除术使得放射切缘阳性率明显降低。锐性解剖减少了术中失血过多和术后功能障碍的风险。

TME技术产生了可重复用于病理检查的标本，显著降低局部复发率（从12-20%下降到4%），并使超低位切除并结肠肛管吻合术成为可接受的合适手术方式33。这些根治性的重建手术使APR仅用于少数患者（15%），主要是那些有括约肌直接侵犯和/或已存在的大便失禁的患者。由于新辅助（化疗）放疗后肿瘤降期，更多患者的括约肌得以保存。这种方法已成为西方国家的金标准，与此相对的是，日本开展了一种同时切除侧方淋巴结的手术方式。

侧方淋巴结清扫

自1950年以来，Deddish在结构上促进了侧方淋巴结清扫作为直肠癌治疗的一部分，尽管泌尿生殖功能障碍的发生率很高。Stearns和Bacon研究并证实了直肠癌的侧方扩散，并进行了直肠癌切除术和侧方淋巴结清扫。之后，该技术在日本蓬勃发展，并改善了肿瘤局部控制和患者生存。其疗效和TME联合新辅助放疗相当。

在西方，由于外侧盆腔淋巴结受累的发生率较低，并且考虑到侧方淋巴结受累可能代表全身性的、不可治愈的疾病，根治性切除伴侧方淋巴结清扫已普遍被放弃。此外，侧方淋巴结清扫与更多的失血、更长的手术时间和自主神经损伤有关，并且在大多数患者中引起泌尿生殖功能障碍。而且，可考虑术前放疗来处理侧方淋巴结受累。

保留神经的直肠切除术

长期以来，盆腔自主神经系统的损伤被认为是直肠癌根治术一个不可避免的部分。然而，在肿瘤治愈率提高的鼓舞下，越来越多的研究将其关注的焦点从单纯的肿瘤切除转向治愈和生活质量并重。神经识别和保留的外科概念是日本提出的。Hojo和Moriya开发了新的切除技术，可以保留泌尿生殖器官（下腹神经、下腹下神经丛和盆腔内脏神经）的自主神经支配。

随后，美国外科医生Enker将神经保护原理与TME技术结合起来，在不影响肿瘤结局的情况下，他的近90%的患者都获得了完整的泌尿生殖功能。在荷兰对47名患者进行的前瞻性研究中，Moriya证明了神经保留技术的可行性和安全性。外科培训计划在世界范围内推广保留神经的TME技术，但因手术神经损伤引起的泌尿生殖功能障碍以及粪便失禁仍然是一个主要问题。

展望

虽然目前直肠癌的主要治疗方法仍然是手术切除，但新辅助（化）放疗的作用越来越重要。Symons于1914年首次应用放疗成功治疗直肠癌。过去十年证明了术前放疗应成为直肠癌的标准治疗，特别是在荷兰TME临床试验的基础上。新辅助放疗联合TME可显著改善肿瘤的局部控制。另一方面，尽管放疗降低了肿瘤复发率，但其并不能改善TME术后患者的长期生存，而且显著增加了功能问题的风险。充分的病人选择权使个体化治疗策略得以实现，从而防止治疗不足引起的（无病）生存率降低，以及过度治疗所导致的生活质量的下降。

术前的CT成像常用于确定盆腔外转移，而MRI/EUS则用于评估局部病灶。区域淋巴结受累的评估仍然相对不准确。目前，新的影像学技术的开发以及预后预测分子标记物的鉴定，使得针对不同病人的个性化治疗将很快成为可能。

此外，微创技术在直肠癌手术中的作用越来越重要。Jacobs在1991年首次报道了腹腔镜直肠切除术，同开放性TME术式相比，可以减少围术期出血并缩短恢复期。然而，到目前为止，这两种术式在长期的肿瘤学和功能学预后方面没有发现任何差异，但正在进行的大规模临床试验的结果仍值得期待。

直肠器官保留治疗是当前直肠癌治疗中的挑战，从而避免了与大范围切除治疗相关的并发症。直肠器官保留治疗中的一个担忧是淋巴结或肿瘤部位可能残存肿瘤细胞，进而导致局部复发。然而，已有的研究表明，新辅助放化疗后完全缓解的患者几乎没有持续存在肿瘤细胞。

Buess于1983年引进的经肛门内镜显微外科手术（TME），这实际上是1913年Strauss开创的局部电凝技术的延续，但局部电凝技术后来仅用于姑息性治疗。这项技术意味着局部切除，并且在早期直肠癌的治疗中取得了很有前景的结果。Habr-Gama的目标是在直肠癌的治疗中省略外科手术。有研究对放化疗后完全临床缓解、后续没有进行手术的患者进行的密切随访观察，并显示出了较好的结果。然而，需要对涉及直肠保留方法的安全性和功能结果的前瞻性多中心数据进行长期随访。

结论

在过去的100年里，直肠癌的治疗取得了巨大的进展。结果的真正改变并非因昂贵的现代设备，而是对疾病的病理及自然病史深刻的理解。Miles提出了这一点，因为他确立了肿瘤局部扩散和淋巴结受累在直肠癌治疗中的重要性。在整个20世纪，他的观念一直支配着外科医生的思想。

虽然Miles并不是第一个切除直肠癌的人，甚至也不是第一个通过腹会阴联合切除直肠癌的人，但他的名字已经永远成为这种联合且同步的术的同义词。然而，Miles关于直肠癌远端扩散的概念已经被证明是错误的，而这开始了向保留括约肌手术的历史性转变。

对胚胎学在定义手术平面中重要性的认识导致TME的引入，而TME是当今的金标准。虽然现在APR只在少数患者中进行，但低位直肠癌更广泛的会阴和盆底切除术又重新引起了人们的兴趣，由此可以得出结论，Miles和100年前一样影响着直肠癌手术。

译者介绍：

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