一个法国朋友深夜时路过汉密尔顿在纽约的家，吃惊地发现汉密尔顿仍在烛光中伏案工作，“我刚刚看到一个人，他让他的国家发了大财，现在却在彻夜工作挣钱养家”。关于汉密尔顿为何辞职的猜测有很多，最可能的一个原因是他的家庭需要钱，而作为财政部长的薪俸远不如他当律师的收入。而且，他觉得自己的国家已经走上了正轨，可以允许他离开。那时美国的财政状况良好，在欧洲各国中享有最高信用等级。

两年前，杰斐逊离开是因为失望，认为留下也做不了什么。现在，汉密尔顿认为他可以离开，因为留下也不能再做更多。另外，他的政敌一直指控他利用职务之便牟取私利。一次又一次的大规模调查都证实了他的清白，他也终于可以昂着头离开了。况且，如果有需要，他仍然可以将建议送达华盛顿，或者他的接任者奥利弗·沃尔科特。所以，1795年，刚刚40岁的他辞去了内阁职务，且再未重返公职。但他从未远离政治。

1795年，总统特使约翰·杰伊代表美国与英国政府签署《杰伊条约》。由于它允许密西西比河向英国开放，而且只允许载重70吨以下的美国船只同西印度群岛进行贸易，所以在美国国内激起骂声一片。杰伊说人们每天焚烧他的纸像，火光照亮了整个东海岸的夜晚。法国军事援助是美国革命取得成功的重要原因，而《杰伊条约》被反对者们认为是对1778年美法联盟的背叛。

汉密尔顿和华盛顿一样，认为《杰伊条约》虽然是一枚苦涩的药丸，但毕竟能够推迟英美两国之间的战争。年幼弱小的美国需要时间进行国家建设，休养生息。在纽约的一次集会上，为《杰伊条约》辩护的汉密尔顿还被人用石头击中了脑袋。人们指责他背信弃义，但他坚持认为，在与他国打交道时，美国自己的利益永远是唯一的指南；善意、道德、感激之情都无关紧要，所以美国应该远离纠结的盟友关系。

尽管法国一再要求，但美国仍然应该保持中立，因为借此可以跟英国谈判更有利的条件，毕竟英国的商业和亲善态度才是美国最好的朋友。这样明智的立场让美国在危机时刻收益甚大。美国没有因帮助法国而卷入战争；它的商业和公共税收得到了保障；与英国和西班牙之间的领土之争都得到了解决，在国家信用得以维持的情况下，经济继续扩展，更加繁荣。

《杰伊条约》虽然不得民心，但他们赌的是未来欧洲的霸主会是英国，而不是法国。事实证明，他们赌对了。汉密尔顿虽然已是一介平民，但仍与华盛顿保持亲密的合作。所有重大事项上，总统都倚仗他的判断和建议，包括1796年为华盛顿离任前起草《告别词》，告诫国民在外交上保持中立，维护国家统一和共和目标。

亚当斯继任总统后，美国面临的主要威胁从英美之间的矛盾变成美法之间的矛盾。1797年，法国扣押了一批与英国贸易的美国船只，汉密尔顿发表了一系列文章批判法国的做法。在臭名昭著的“XYZ事件”后，美国民众反法情绪高涨，战争一触即发。汉密尔顿建议招募军队以备危机升级。亚当斯总统在积极采取外交斡旋的同时，任命华盛顿为新扩充的美国陆军总司令。

华盛顿答应任命，但他有一个条件：他要汉密尔顿做他的副总司令。这时的汉密尔顿正身陷桃色绯闻爆发的风暴中心。一个亲共和党的记者在报纸上披露了他五年前的婚外情，并指责他利用财长身份投机牟利。他像平常一样，再次用笔投入了保卫战，不惜披露极其令人尴尬的细节，以证职务上的清白。他的直白在当时的绅士政治圈非常令人震惊。这场风波重创汉密尔顿的声誉，但华盛顿对他多年的朋友不离不弃。华盛顿的坚持，让亚当斯总统纵有不甘，也只得让步。

1789年7月，汉密尔顿被任命为少将。他加固国内军事设施，整饬军队，从战术到军装，事无巨细，亲历亲为。亚当斯虽然任命他为军队的二把手，但1799年华盛顿病逝后，他却拒绝提升汉密尔顿为军队总指挥。到1800年中，美法关系趋向缓和，亚当斯解散了扩充的军队，汉密尔顿也在1800年6月解甲归田。汉密尔顿与亚当斯总统的关系素来不好，在亚当斯总统任职期间进一步恶化。汉密尔顿坚决反对亚当斯对法国的外交政策，认为他过于亲法，过于退让。而亚当斯则愤怒于汉密尔顿利用自己对亚当斯内阁成员的影响，阻扰总统政令。