大豆孢囊线虫（Soybean cyst nematode, SCN）是大豆产业中最具破坏性的病原体之一，每年在全球范围内造成巨大的经济损失。目前，商业化抗性品种高度依赖Rhg1基因座，但由于长期单一使用，该基因座的抗性效果正面临逐步减弱的风险。因此，发掘替代性的抗性基因座以及探明新的致病机制，是保障大豆生产的关键环节。
近日，北京大学王伟课题组、首都师范大学周冕课题组联合中国农业科学院植物保护研究所彭焕课题组在Advanced Science在线发表了题为Hijacking the host clock: A nematode effector antagonizes soybean circadian defense and translation control的研究论文。该研究系统阐明了SCN效应蛋白作为转录调控因子干预大豆根生物钟、影响宿主翻译调控网络，进而促进线虫寄生的分子机制。
研究发现，大豆对SCN的防御反应具有显著的生物节律特征（图1）。在此过程中，大豆生物钟核心组件GmCCA1发挥了关键的双重功能。一方面是节律维持与抗性激活，过表达GmCCA1虽会打破植物原有的生物钟节律，但能显著赋予宿主对SCN的持久抗性（图1）。另一方面则是广泛防御网络的诱导。转录组及后续实验表明，GmCCA1能够上调多种关键防御基因的表达，这些基因既涵盖了Rhg1基因座内的抗性基因，也包括广泛的抗病机制相关（PR）基因和其他抗性（R）基因。作为专性活体营养型寄生物，SCN在侵染过程中会主动干扰宿主的生理节律。研究通过荧光素酶成像及时间序列转录组分析，发现SCN侵染会显著降低大豆根部全局生物钟节律的稳健性。
图1 大豆根部生物钟调控对SCN的抗性节律
针对大豆的免疫防御，植物寄生线虫在长期演化中形成了相应的致病策略。该研究在SCN中鉴定出一个高度保守的效应蛋白——Hg4E02。分子层面的实验证实，Hg4E02扮演着重要的转录调控因子角色。它能够通过识别并结合特定的新型顺式作用元件（如启动子区域的GGAGAAG基序），直接靶向包括 GmCCA1、J/GmELF3a和GmPRR5a在内的多个宿主生物钟核心基因，抑制其转录表达（图2）。通过这些转录抑制作用，Hg4E02有效削弱了大豆宿主的防卫基因表达，从而显著增强了SCN的致病力。
图2 Hg4E02结合大豆生物钟基因启动子并抑制其表达
该研究进一步揭示了SCN与大豆在翻译调控上的深度拮抗机制。SCN需要从取食位点（合胞体）获得营养物质，以满足其发育需求，对此大豆演化出了防御性的翻译抑制机制：GmCCA1在激活免疫反应的同时，会抑制核糖体相关基因（如GmRPLs）的表达，从而下调全局翻译水平并抑制根系生长。然而， Hg4E02的干预对宿主翻译网络产生了相反的作用，它不仅拮抗了GmCCA1的调节作用，还显著上调翻译相关基因的表达，提升了宿主细胞的整体翻译效率，为线虫在根部的营养汲取提供了重要的代谢支持（图3）。
图3 GmCCA1与Hg4E02拮抗作用及分子机制模型
综上所述，该研究揭示了植物寄生线虫效应子直接靶向宿主生物钟及翻译机制的创新致病模型，这不仅为理解植物-专性病原体互作提供了新的理论视角，也表明GmCCA1是未来大豆抗SCN分子育种的潜力靶点。在未来的育种应用中，有望通过精确调控GmCCA1的表达（例如利用特异性诱导启动子或上游开放阅读框uORFs），在维持植物正常生长的同时，实现抗病性的显著提升。
北京大学生命科学学院、基因功能研究与操控全国重点实验室、生命科学联合中心王伟研究员，首都师范大学生命科学学院周冕教授以及中国农业科学院植物保护研究所彭焕研究员为论文的共同通讯作者。北京大学生命科学学院博士王兴卫（现为福建农林大学副教授）、首都师范大学生命科学学院博士研究生徐羽丰、北京大学生命科学学院博士研究生胡艳妃、深圳大学生命与海洋科学学院教授曹丽军以及中国农业科学院植物保护研究所江如为本文共同第一作者。中国农业科学院植物保护研究所彭德良研究员、孔令安研究员、郭冁、赵薇、都文振，美国爱荷华州立大学Thomas Baum教授、Andrew Severin教授、Rick Masonbrink、Thomas Maier，北京大学生命科学学院学院陈长田博士、博士生屠昱晨、博士生师亚波、实验员石鹏，以及首都师范大学刘恩慧也为该研究做出了重要贡献。本研究得到了国家自然科学基金、基因功能研究与操控全国重点实验室、生命科学联合中心、首都师范大学、北京科技新星计划等项目的支持。
论文链接：
https://doi.org/10.1002/advs.202518591
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