破解动物感磁之谜：动物感磁机制研究进展|动物感磁|地磁场|役用动物|感磁机制|罗盘|驯养动物

地球上所有生物的起源和演化都是在地磁场的保护中进行的。在长期的演化过程中，许多动物获得感知地磁场的能力，并利用地磁场进行定向和导航，这被称为动物地磁导航（Wiltschko and Wiltschko，1995）。动物地磁导航是一类特殊的生物感磁行为，也是生物响应地磁场最显著的现象之一。已有研究表明，软体动物门、节肢动物门和脊椎动物门中有很多动物使用地磁定向和导航（Wiltschko and Wiltschko，1995，2012；Begall et al.，2013；Formicki et al.，2019）。

尽管感磁能力在很多动物中都存在，但是动物是如何感知地磁场的，至今还是未解之谜。地磁场可以穿透整个生物体，也就意味着感磁受体可能位于生物体的任何部位，因此感磁受体的定位非常困难。目前，动物感磁机制主要包括电磁感应、基于磁铁矿颗粒感磁和基于感光蛋白的自由基对感磁三大假说（Mouritsen，2018；Naisbett-Jones et al.，2020；Lambinet et al.，2017b）。我国学者也提出了MagR/Cry 复合物的生物指南针假说（Qin et al.，2016；Zhou et al.，2023）。感磁受体、磁信息传导通路和感磁脑区的定位是解析动物感磁机制的重要研究内容。

动物感磁机制假说

电磁感应假说是基于法拉第电磁感应定律的。物理学上，电磁感应定律是指当闭合环路中的导电体位于变化的磁场或在静止的磁场中做切割磁力线运动时，导电体中就会产生感应电流。研究人员认为，海洋中的鳐鱼和鲨鱼等头部的劳伦氏壶腹（ampullae of Lorenzini）的导管内腔充满了高导电性的胶状物质，可作为电感受器。当鱼类在海水中运动时产生感应电流，劳伦氏壶腹可感知微弱电流的变化来进行定向。

▲ 基于电磁感应的感磁机制示意图（修改自Kobylkov， 2020）。在导电的海水中垂直于地球磁场运动的鲨鱼，在其腹背方向会产生电场。这个电场可以通过它的电感受器官——劳伦氏壶腹感应到

电磁感应假说的成立一般需要具备两个条件：一是动物尺寸要足够大，二是周围要有高导电率的介质，如海水等（Johnsen and Lohmann，2005；Paulin，1995）。因此，陆生动物体内难以出现这种高灵敏度的电感知器官，目前利用电磁感应的动物多限于海洋动物。但是近年来也有研究指出，鸽子可能通过内耳半规管内的电磁感应来检测周围磁场变化，因为在鸽子内耳的一群电感应毛细胞群中发现有类似鲨鱼体内电磁接收离子通道剪接异构体的存在。半规管具有作为生理发电机必要的尺寸和特性，毛细胞有电受体的作用，这使得人们对电磁感应假说又有了新的认识（Nimpf et al.，2019）。

磁铁矿颗粒感磁假说认为：动物体内某些特殊的细胞可能含有生物矿化形成的磁铁矿颗粒，细胞内的这些磁颗粒通过骨架蛋白与细胞膜上的机械敏感性离子通道相连。当磁颗粒受到外界磁场的作用产生磁扭矩，使得与之相连的骨架蛋白受力而开放或关闭跨膜离子通道，从而引发细胞膜内外的电位差产生电信号，这样就将地磁场信息转化为生物电信号传导到动物大脑解码，最终指导动物进行地磁定向或导航（Yorke，1979；Shcherbakov and Winklhofer，1999；Kirschvink et al.，2001）。

▲ 动物体内基于磁铁矿磁颗粒感磁的模型（修改自Kobylkov，2020）。（a）生物体内矿化生成的磁铁矿颗粒附着在细胞膜上，磁颗粒不受地磁场作用时，离子通道关闭；（b）地磁场可以诱导磁颗粒产生磁矩，进而通过连接蛋白对细胞膜产生机械力，使细胞膜弯曲，激活机械敏感性离子通道开放

尽管行为学研究已证实哺乳动物使用极性罗盘定向，但其体内感磁受体并不清楚。因为极性罗盘能够区分地磁场的南、北极，所以人们推测哺乳动物更倾向于使用磁铁矿感磁。定位哺乳动物体内磁铁矿颗粒是解析感磁机制的关键。相比于体型小的昆虫，鼹鼠和蝙蝠的体型较大，直接使用传统的生物组织切片和免疫组化技术定位磁颗粒非常困难。多学科交叉融合为解决该问题提供了新思路。例如，多种磁学测量技术联用为快速确认动物体内是否存在磁颗粒提供了新思路。脉冲场重磁化实验是检测动物体内是否含有磁铁矿颗粒的高灵敏性的磁学方法。实验基本原理为：如果动物是基于磁铁矿感磁定向或导航的，那么当给动物施加一个强的偏置磁场后，再施加平行于偏置场的任何强度的短脉冲场应该不会影响其体内磁颗粒的磁化方向；相反，如果施加一个足够强的，但反平行于偏置场的脉冲场将会逆转磁颗粒的极性，从而影响动物的定向和导航行为（Walker et al.，2002；Kalmijn and Blakemore，1978）。强脉冲场能瞬间改变单畴磁铁矿的磁化方向或破坏超顺磁磁铁矿簇，从而干扰磁铁矿感磁受体的定向，引起动物定向行为的改变。研究人员基于动物受脉冲场磁化前后的定向行为的变化结果，可判断动物是否使用磁铁矿感磁。

目前已发现鱼类、昆虫和鸟类都表现出脉冲场介导的重磁化行为响应，暗示着这些动物体内可能都存在磁铁矿感磁机制（Naisbett-Jones et al.，2020；Kirschvink and Kirschvink，1991；Wiltschko W et al.，2009；Wiltschko R et al.，2009）。该磁学方法也被用于哺乳动物蝙蝠的感磁机制研究中。研究人员利用短而强的脉冲场分别平行和反平行磁化处理大棕蝠（Eptesicus fuscus），其归巢定向行为结果显示：平行脉冲组和对照组的定向结果无差异；而反平行脉冲组的定向受到显著影响，在南-北轴向上表现出双向定向行为，说明一部分蝙蝠由于受到脉冲场的影响而改变了归巢方向。只有反平行组受到脉冲重磁化的影响，这说明脉冲场改变了动物体内的可自由旋转的磁性颗粒的极性，表明蝙蝠可能使用磁铁矿颗粒作为感磁受体（Holland et al.，2008）。

▲ 脉冲磁场（峰值振幅约0.1 T）处理下，蝙蝠的归巢方向结果图（修改自Holland et al.，2008）。（a）地磁场对照组；（b）平行脉冲磁场组；（c）反平行脉冲磁场组。平均方向和95%置信区间显示。圆圈边缘的箭头表示主方向

赞比亚鼹鼠（Cryptomys anselli）的筑巢定向也会被类似的脉冲场干扰，说明其体内也含有磁铁矿感磁受体（Marhold et al.，1997）。然而，对鼹鼠进行射频磁场干扰实验却发现它们的定位行为并不受影响，因为射频磁场干扰实验会影响耦合自由基对的自旋，从而干扰利用自由基对感磁的动物的定向行为，所以该研究表明鼹鼠应该是依赖于磁铁矿感磁的，而与自由基对感磁无关（Thalau et al.，2006）。虽然哺乳动物体内感磁的磁颗粒具体定位还未知，但这些行为学研究结果对于认识哺乳动物感磁机制大有裨益。

基于感光蛋白的自由基对感磁假说认为：鸟类视网膜特定部位中的光敏蛋白（隐花色素）受到光激发时产生自由基对，该自由基对由于量子纠缠具有自旋单态和三重态；而不同能级态的反应产率由外界地磁场的方向调控，并通过某种方式将该信息传递给动物大脑，使动物能够利用地磁信息进行定向（Hill and Ritz，2010；Hore and Mouritsen，2016）。

▲ 基于自由基对的感磁机制模型（修改自Kobylkov，2020；Xu J J et al.，2021）。位于候鸟视网膜中的隐花色素蛋白（Cry4）对磁场很敏感，其结合的黄素腺嘌呤二核苷酸（FAD）受蓝光激发后发生还原反应，可依次夺取其附近色氨酸（Trp）的电子，从而形成具有磁敏性的自由基对［FAD-TrpH+］。自由基对可以存在于两个量子态（单重态和三重态）。地磁场（B）的方向可能会影响这些量子态之间的相互转换率（体外实验已证明）。虽然自由基对的单重态和三重态都能产生产物，但分子基态的逆向反应是自旋选择性的，即只能从单重态发生。因此，反应产率（绿线）在很大程度上依赖于地磁场的方向，从而形成化学指南针的基础—“量子指南针”

根据系统发育分析显示，动物隐花色素可分为3 种：果蝇样I 型、哺乳动物类II 型，以及最近在鸟类、两栖动物、鱼类和爬行动物中发现的IV 型隐花色素（CRY4）。在自由基对感磁模型中，隐花色素与黄素腺嘌呤二核苷酸（FAD）的结合是关键，只有二者结合，当光诱导时电子传递到FAD 才能产生长寿命的自旋相关自由基对。CRY4 定位在视网膜双锥细胞中，它可以区分光的强度、偏振和磁场变化。而且，CRY4 是唯一在生理条件下能够结合FAD 的，这是作为季节性迁移的光依赖感磁受体的必需条件（Gunther et al.，2018；Mouritsen，2018；Worster et al.，2017；Kutta et al.，2017）。近期研究证实，夜间迁徙的欧洲知更鸟的CRY4在体外具有磁敏感性，并且比来自鸡和鸽子的CRY4 更为敏感（Xu J J et al.，2021）。希望将来能够有新的技术，可以直接验证CRY4 蛋白质在动物体内是否具有感磁功能。

基于感光蛋白的自由基对感磁假说有一定的行为学证据支持。首先，鸟类的感磁定向需要依赖于一定波长的光激发。例如，候鸟地磁定向时通常需要有蓝/绿光（波长在370～565 nm 区间）的存在。信鸽归巢会受到红光（波长660 nm）的干扰，但不受绿光（565 nm）和白光的影响；蝾螈需要蓝光（波长＜475 nm）才能向海岸正确定向；果蝇对磁刺激的响应也需要紫外/蓝光（波长＜420 nm）（Wiltschko and Wiltschko，2001；Wiltschko et al.，1998；Phillips and Borland，1992；Gegear et al.，2008）。低强度的射频磁场会破坏欧洲知更鸟、斑胸草雀、家鸡、啮齿动物等动物的磁罗盘定向（Engels et al.，2014；Ritz et al.，2004；Pinzon-Rodriguez and Muheim，2017；Wiltschko et al.，2010）。这些行为学研究有力地支持了鸟类地磁导航可能是基于感光蛋白的自由基对感磁。鸟类体内也存在磁铁矿感磁的可能性，所以使用自由基对感磁的鸟类，可能也会使用地磁场强度等信息作为导航“磁地图”的组成部分（Wiltschko and Wiltschko，2012）。

需要指出的是，尽管上述几种感磁机制假说均具有一定的实验数据的支持，但目前还没有任何一种假说在动物体内得到证实。越来越多的研究表明，仅以单一假说并不能解释动物所有的感磁行为，一些动物可以联合使用多种感磁机制。

人类是否具有感磁能力？

人类是否具有感知地磁场的能力？人体内是否存在感磁的磁铁矿颗粒或者感光蛋白感磁受体？这些都是生物地磁学关注的重要问题。

早在20 世纪80 年代，英国科学家罗宾·贝克（Robin Baker）在曼彻斯特大学开展了著名的人类感磁能力实验。研究发现，即使在没有视觉线索的情况下，被长距离位移的志愿者依然能指对他们起点的方向，但是该定向能力会被志愿者头上所携带的磁铁干扰（Baker，1980，1987）。尽管由于早期实验设备的落后和后来存在难以重复的实验争议，但是该实验是首次探索人类感磁能力的启蒙研究。

后来很多学者对人体其他系统的磁响应研究也为人类感磁能力提供了新证据。例如，磁场会影响人类的睡眠和大脑活动，对人类的动态心电图产生影响（Ruhenstroth-Bauer et al.，1987，1993；Carrubba et al.，2007）。研究发现人脑电波对外界磁场的某种变化具有响应。当实验磁场和环境磁场（即受试者生活的当地磁场）方向一致时，磁场的水平分量旋转会引起人脑的脑电alpha-波（8～13 Hz）的减少，但对其他磁场变化没有响应。这种对磁场极性的神经电生理响应说明人类可能使用体内磁铁矿磁颗粒感磁（Wang et al.，2019）。目前生物成因磁颗粒在人类的心脏、肝脏、脾、肾上腺、筛骨和大脑中都有发现。生物成因磁颗粒也在神经退行性疾病、癌症、动脉粥样硬化等病人组织中被发现，并且患病组织中磁颗粒的含量远高于正常人的组织（Grassi-Schultheiss et al.，1997；Kirschvink，1981；Kirschvink et al.，1992；Collingwood et al.，2005；Brem et al.，2006；Hautot et al.，2003；Bartzokis et al.，2007）。目前这些生物成因磁颗粒的功能和成因都不清楚。此外，Foley 等（2011）为了测试人类视网膜中的隐花色素是否具有感磁功能，通过转基因方法将人类视网膜中大量表达的隐花色素CRY2 基因在果蝇体内表达，结果发现果蝇表现出感磁行为，并且以一种依赖光的方式实现。该研究结果表明，人类的CRY2 具有作为感磁分子的潜能，这对人类感磁机制提出了新的认识。

人类其他感官高度发达，因此感磁能力即使存在也可能处于“屏蔽”状态而不能被人类所使用。另外，研究中难以排除来自环境或实验设备本身的电磁场干扰，所以研究人类感磁更为困难。

动物感磁神经和感磁脑区研究

动物感磁神经通路和感磁脑区的研究是认识感磁机制的关键。电生理和神经免疫组化方法是目前主要的研究手段。然而，由于电生理和神经解剖方面的工作远远落后于动物地磁导航的行为学研究，目前仅在少数几个物种中取得一些进展。下面主要总结鸟类和鼹鼠体内的感磁神经环路研究成果。

鸟类基于感光受体和磁铁矿磁颗粒的磁感知神经通路主要如下：①眼睛视网膜上光依赖的磁感受器——隐花色素通过视觉通路与大脑联系，获取磁场方向信息；②上喙或内耳中的磁铁矿磁颗粒作为磁感受器，通过三叉神经眼分支V1 或内耳听壶传入神经，将感知的磁场强度等信息传至脑干前庭区域，获得磁“导航图”信息。

▲ 鸟类处理感磁信息的脑区：三叉神经核、前庭核、Wulst 视区N 簇和海马体（修改自Malkemper et al.，2020）

鸟类主要有四个脑区参与磁信息处理：三叉神经核、前庭核、Wulst 视区N簇和海马体。电生理研究发现，原鸽（Columba livia）基底视束核对周围地磁场的方向变化有响应，该核团负责接收视网膜神经节细胞的投射。当视神经被切除后，该核团对地磁场变化的响应就消失了。这说明视神经参与鸟类的地磁导航过程（Semm et al.，1984；Semm and Demaine，1986）。Mora 等（2004）通过行为学研究发现信鸽可以探测到很强的磁异常（约100 μT），但是当切断三叉神经眼分支V1 通路，这种感磁能力就消失了。磁场条件的变化会引起在靠近V1 神经输入脑区PrV 和SpV 的神经元活跃度升高。但是如果将磁场去除或切断通往该脑区的通路V1，则神经元的活跃度大大降低。在变化的磁场条件下，神经回路研究显示，V1 神经末梢和活跃神经元在空间和区域上重叠。因此，可以肯定眼分支V1 和感磁相关（Heyers et al.，2010）。另外，对迁徙性鸟类——食米鸟（Dolichonyx oryzivorus）的三叉神经电生理研究发现：该神经节里有几个特殊神经元对地磁场强度0.5%的变化（200 nT）都有反应，认为该神经分支负责感磁信息的传递（Semm and Beason，1990）。此外，在迁徙的黑顶林莺（Sylvia atricapilla）脑区，磁场强度信息传至三叉神经脑干区会激活一群形态上独特的神经元群体，这些神经群投射到端脑前额叶。这种投射不同于已知的三叉神经传导通路，该回路基于已知鸟类的端脑前额皮层连接性，可能将磁性“地图”信息传输到大脑多感官整合中心进行解析，该区域参与空间记忆形成、认知/控制执行等行为（如导航）（Kobylkov et al.，2020）。上述研究说明鸟类的三叉神经核参与磁信息的处理。

Wu 和Dickman（2011，2012）通过即刻早期反应基因c-fos 免疫标记和电生理学方法研究发现，当信鸽处于旋转磁场刺激时，其前庭核内侧神经元有响应。Nimpf 等（2019）重复该实验也获得一致性的结果，并且还发现对于信鸽前庭核内侧神经元的磁诱导激活，光不是必要的，这表明磁接收的主要传感器位于内耳内，依赖于磁铁矿感磁或电磁感应。上述研究表明，前庭核是鸟类感磁信息的主要处理中心。由于三叉神经和视神经是独立的神经传输系统，推测鸟类体内的磁铁矿感磁受体和感光蛋白感磁受体都参与了地磁导航。

N 簇（cluster N）位于鸟类的前脑区，是在夜间迁徙的鸣禽中发现的神经细胞异常活跃的脑区（Liedvogel et al.，2007）。Mouritsen 等（2005）最早发现，庭园林莺（Sylvia borin）和欧洲知更鸟（Erithacus rubecula）在夜间迁徙时，N 簇区域的神经元中指示神经活跃度的ZENK 和C-FOS 的表达增加。当切断欧洲知更鸟三叉神经眼分支时并不影响知更鸟的感磁罗盘；而切断了与感光联系的前脑区N簇，鸟类的感磁罗盘则受到影响（Zapka et al.，2009）。这些研究表明N 簇是处理与光相关的磁罗盘神经通路的一部分。神经元示踪实验发现，N 簇通过丘脑途径连接到视网膜，这是鸟类的上升视觉投影途径之一（Heyers et al.，2007；Karten and Nauta，1968）。Wulst 视区中的神经元能够投射到许多前脑区域，如夜兽和纹状体区域以及海马体（Atoji and Wild，2012）。

海马体位于鸟类大脑的背部，就像它的哺乳动物同源物一样，被认为在鸟类空间认知和记忆整合中起着关键作用。行为学研究表明，海马体损伤会损害鸟类的归巢能力（Bingman et al.，1988；Bingman and Mench，1990）。电生理学研究发现，鸽子海马体中有3 个神经元（共检测44 个神经元）对磁场变化有响应（Vargas et al.，2006）。旋转磁场实验显示斑胸草雀（Taeniopygia guttata）大脑海马区背部内侧的神经元被激活（Keary and Bischof，2012）。因此，研究人员推测海马体可能与代表地图和罗盘信息的结构相互作用，以计算和不断控制导航目标和方向（Mouritsen et al.，2016）。

除了鸟类，洄游性鱼类的地磁导航机制研究也极受关注（Shcherbakov et al.，2005；Walker et al.，1984；Hellinger and Hoffmann，2009）。Walker 等（1997）在对洄游性的虹鳟鱼（Oncorhynchus mykiss）的电生理研究中发现：在三叉神经眼分支内的一些细胞的放电速率随外界磁场的变化而发生改变，追踪这些电信号发现它们回到嗅觉器官里。通过解剖和电镜观察，在虹鳟鱼头部筛骨区域发现单畴磁铁矿颗粒，同时分析发现鱼头部嗅板内含有磁铁矿颗粒；磁铁矿颗粒所在的细胞受到ros V 神经支配，而电生理结果也支持ros V 对磁场强度的异常变化有响应。这些结果说明，含有磁铁矿的细胞可能作为感磁受体来感知地磁场信息，并通过ros V 传导到大脑中枢；鱼类的嗅觉神经也可能是地磁信息的重要传入通路。

相对于鸟类和鱼类的地磁导航研究，哺乳动物的地磁导航神经机制研究进展相对较少。综合前人研究发现，哺乳动物的上丘脑、海马体及其邻近脑区可能参与磁信息的处理。通过c-fos 免疫标记分析发现，在开放场实验中，赞比亚鼹鼠（Cryptomys anselli）的上丘脑神经元对磁刺激有积极响应，并且该区域的神经元对周期性变化的磁场方向响应比对稳定磁场的响应更为明显。这说明上丘脑参与了磁信息变化的处理过程（Nemec et al.，2001，2005）。海马体也是一个参与学习和记忆的关键脑区，是导航环路的重要组成部分。Burger 等（2010）发现变化磁场或屏蔽地磁场环境会显著抑制安塞尔鼹鼠（Fukomys anselli）导航神经环路中的海马体、背顶盖、后压扣带回皮层等区域的神经元活性，由此筛选出多个磁响应脑区，为哺乳动物感磁脑区的定位及神经环路图的构建奠定了良好的基础。未来结合基于Nissl 和Kl黺er-Barrera 染色技术建立的安塞尔鼹鼠脑图谱，可能更有助于揭示感磁脑区及其功能验证（Dollas et al.，2019）。

此外，Phillips 等（2001）发现蝾螈（Notophthalmus viridescens）的感磁部位是松果体，它们能直接感光。当给蝾螈的松果体附上滤光片，而对双眼不做任何处理，使其接受自然光，结果显示蝾螈的磁罗盘定位仅依赖于松果体所接受的光谱性质，而与双眼接受的光谱性质无关，说明蝾螈的感光磁罗盘位于松果体内。在夜晚，磁场水平分量倒转会引起SD 大鼠头部松果体内5-羟色胺-N-乙酰转移酶（NAT）和褪黑素的分泌降低，这也说明动物体内的松果体可能参与地磁信息的传递或处理过程（Welker et al.，1983）。

除了脊椎动物，海洋中的一些软体动物也可利用地磁场定向。例如，软体动物Tritonia diomedea 具有单一的神经系统，通过电生理研究显示：这种动物的LPd5和RPd5 两个神经元随着外磁场的变化产生增强的电信号。这是首次确认对地磁场响应的单一神经细胞，为地磁导航感磁受体的神经回路研究提供了新的途径（Lohmann and Willows，1987；Wang et al.，2004）。而在模式生物秀丽隐杆线虫（Caenorhabditis elegans）体内也发现了磁感觉神经元：钙成像显示秀丽隐杆线虫在垂直的穴居迁移过程中，即使没有突触输入，感觉神经元也对磁场变化产生反应（Vidal-Gadea et al.，2015）。然而，这一发现目前存在争议，因为其他实验室没有能重复出该实验结果（Malkemper et al.，2023；Landler et al.，2018）。

综上所述，尽管免疫示踪和电生理研究已经发现了鸟类和其他感磁动物的基本感磁神经通路和感磁脑区，但是动物的感磁信息是如何传导和整合的，迄今仍不清楚。新兴的先进技术，如全脑成像、自由运动动物的电生理学记录、双光子或多光子成像等，可能会推动感磁神经环路的研究，有助于破解动物感磁之谜。

本文摘编自《生物地磁学：现象、机理及应用》（潘永信，田兰香主编. 北京：科学出版社，2024. 3）一书“第6 章动物地磁导航及感磁机制”，有删减修改，标题为编者所加。

ISBN 978-7-03-078129-1

责任编辑：孟美岑韩鹏

生物地磁学是由地磁学与生命科学交叉融合形成的分支学科，主要研究地磁场及其变化对生物影响的机理和规律，分析生物感磁起源与机制，以及生物记录的地磁场信息等，对于揭示地球系统中地磁场对生物圈演化的作用具有重要意义。本书系统总结了生物地磁学的最新研究进展，包括在地磁场变化性、生物趋磁性起源与演化、动物地磁导航行为与机制、生物响应极端弱磁场的机制、生物源磁性纳米矿物及其在古地磁学和生物医学的应用等研究中取得的原创性成果。本书写作深入浅出，内容系统丰富。

本书可供地球科学和生命科学领域的高等院校师生及科技工作者参考阅读。

（本文编辑：刘四旦）