迁飞蝗(Locustamigratoria)在聚集过程中会释放两种关键气味分子:4-乙烯基茴香醚(4VA),作为聚集信息素吸引同种个体形成群体;以及苯基乙腈(PAN),作为警戒信号及防御毒素的前体,可阻止同种个体发生食同类行为并防御捕食者。然而,迁飞蝗在聚集过程中如何调和这两种互相冲突的嗅觉信号尚不清楚。

2025年8月13日,中国科学院动物研究所郭晓娇康乐共同通讯在PNAS(IF=9.4)在线发表题为“Locusts employ neuronal sensory prioritization to reconcile two conflicting olfactory signals while aggregating”的研究论文。该研究通过分析两种信号的释放动态、行为效应及其感知的神经机制,对这一问题进行了探讨。

研究发现,4VA在较低密度的蝗虫中较早释放,而PAN的释放随聚集进程逐渐增加。尽管在后期PAN的释放量超过4VA,蝗虫始终表现出对两种信息素混合气味的偏好,无论比例和浓度如何变化。值得注意的是,当向PAN中加入更多4VA时,可以抵消PAN的排斥作用,但向4VA中加入PAN则无法产生同样效果。机制上,作者发现对4VA敏感的触角神经元能够抑制对PAN敏感神经元的活动。在触角叶中,投射神经元的传导速度,而非其他神经特性,是形成这种行为模式的关键,从而导致整体表现为吸引性反应。综合来看,这些结果表明,昆虫能够协调两种不同信息素的效应,以优化社会聚集和化学防御功能。

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对于群居动物而言,平衡聚集的利与弊至关重要。群居的迁飞蝗可以释放两种信息素:4-乙烯基茴香醚(4VA)和苯基乙腈(PAN),它们对蝗虫群体形成至关重要,但发挥的生物学功能完全不同。4VA作为聚集信息素,能够吸引同种迁飞蝗,加速群居行为的获得,并促进雌性蝗虫性成熟的同步化。相反,PAN能够排斥同种个体,被认为是一种嗅觉警戒信号,同时也是防御毒素的前体,可保护蝗虫免受天敌捕食及同类残食。群居蝗虫会同时释放4VA和PAN,但PAN的释放量远高于4VA。这种差异引发了有趣的问题:蝗虫如何解读这些具有相反效价的化学信号?它们的神经系统如何处理包含冲突信息的混合信号,从而使蝗虫做出适应性的行为决策?

不同的气味分子可以在同一物种内引发多种生理和行为效应,通常相反效价的气味会互相抵消。例如,在秀丽隐杆线虫中,一种代表威胁的排斥性气味可以强烈抑制其他代表食物的吸引性气味的作用。基因osm-5在AWB和ASH这两种已知介导2-壬酮回避的感受神经元中发挥作用,用于调控对吸引性和排斥性气味的趋化与嗅觉整合。在果蝇触角叶中,γ-氨基丁酸能(GABA能)局部神经元介导了对吸引性与排斥性嗅球之间的抑制性交叉调控。激活谷氨酸能的蘑菇体输出神经元可触发果蝇的天生CO2回避行为,而通过多巴胺能神经元的激活可减弱这种天生回避。在小鼠中,吸引性和排斥性气味能够互相中和行为效应,这种阻断效应依赖于痕量胺相关受体的感觉输入。这些关于相反效价气味的研究表明,评估和整合不同效价感官线索的能力在进化上高度保守,并在动物中功能上非常重要。然而,关于不同气味组合如何从外周精确调控至中枢神经系统,以及这种行为决策的适应意义仍不清楚。迁飞蝗对4VA和PAN的感知为探索两种不同嗅觉信号整合的决策机制提供了机会。

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模式机理图(图片源自PNAS)

该研究对信息素释放动态进行了系统研究,并评估了特定信息素的单独和组合对蝗虫行为及神经反应的影响。作者分析了不同拥挤条件下4VA和PAN的释放模式,以确定触发信息素释放的关键种群密度阈值,并理解其释放动态。研究发现,4VA可以在不同浓度和比例下有效抵消PAN的排斥作用,从而诱导蝗虫产生吸引性行为。这一反应可能源于4VA与PAN在触角和触角叶中的协同作用。该研究表明,4VA在聚集中起主导作用,蝗虫能够整合4VA与PAN的复杂组合效应,以增强群体凝聚力并确保防御天敌。

https://doi.org/10.1073/pnas.2501490122